La blague est sur vous ... Le Retour du Joker raconte l'histoire de la réapparition de l'ennemi de Batman, 40 ans après avoir disparu de la scène. Bruce Wayne semble connaître la raison de cette longue disparition du Joker, et est ainsi certain qu'il ne peut s'agir de la même personne. Lui et Terry McGinnis tentent de découvrir la véritable identité du vilain, et son plan. Au fur et à mesure de l'enquête, les destins de plusieurs autres personnages de l'univers de Batman, qui n'avaient pas encore été mentionnés dans la série Batman, la relève, sont révélés, et notamment celui du second Robin (Tim Drake).